EMMA-samlingen bygger på Esbo stads samling, som började samlas på 1950-talet. Då samlade man konst först till folkskolorna, sedan till offentliga rum i stadens ämbetsverk och inrättningar samt till utomhusområden. EMMA har svarat för samlingsvården och verkförvärven sedan 2002.

Till en början innehöll samlingen mest grafik, skulpturer och målningar. Den finska efterkrigstida modernismen, särskilt konstruktivismen, är starkt representerad i samlingens tidiga del. Från och med 1980-talet har samlingen vuxit också med nyexpressionistiskt och postmodernt måleri samt offentliga konstverk.

Från 1990-talet framåt har också installationer, fotografiska verk, konceptkonst och mediekonst förvärvats till samlingen. Förutom inhemsk konst innehåller EMMA-samlingen internationell konst, med särskild betoning på nordisk konst. Idag är de nya förvärven fokuserade på olika former av aktuell samtidskonst.

EMMA-samlingen har också fått Osmo Valtonens samling av kinetisk konst och Nokias samling av nutidskonst som donation, och därtill har Lars-Gunnar Nordströms samling av konstruktivistisk konst deponerats i museet. Som stöd för det pedagogiska arbetet har museet sammanställt undervisningssamlingen Konstpaketet, som används till att liva upp konstprojekt, verkstäder och guidningar.